В 1765 году Екатерина II даровала Каменный остров великому князю Павлу Петровичу, будущему императору Павлу I, который использовал остров в том числе и для постройки церкви, посвященной Рождеству Иоанна Предтечи. Для проектирования церкви был приглашен Юрий Матвеевич Фельтен, который создал оригинальную неоготическую стилизацию в соответствии с увлечениями Павла I западноевропейской архитектурой. Храм был построен в 1776 году и освящен в 1778 году. Само здание выглядит скорее, как кирха, чем как привычная нам православная церковь, благодаря своей строгой готической архитектуре, где башня и купол украшены имитацией черепицы.

В этом храме молились русские цари и полководцы, включая А. Суворова и М. Кутузова. Кроме того, здесь давали присягу Мальтийские рыцари. Известный русский поэт А.С. Пушкин также крестил своих детей в этой церкви.