Собор построен по проекту в 1911-1914 годах в стиле храмов допетровской эпохи, распространенных в России в то время, когда на трон взошел основатель династии Михаил Федорович Романов.

Величественное здание завораживает своими масштабами, нижний храм вмещает полторы тысячи прихожан, верхний — две тысячи. Собор одновременно был и приходским, и монастырским. Примечательно, что девяти из одиннадцати куполов были даны имена членов царской семьи, вес колокола «Михаил-Николай» превышал 8 тонн. Освящение главного придела в верхнем храме состоялось в 1914 году в присутствии Николая II и его семейства, высших государственных чинов, военных и студентов. Через два года у храма появился Дом причта.

В 1918 году монастырь был ликвидирован, и храм стал действовать как приходской, а в 1932 году величественное здание и вовсе превратили в молокозавод. Собор был отдан епархии только в 2005 году.

Строительно-реставрационные работы завершились в 2013 году — к 400-летию Дома Романовых и 100-летнему юбилею самого собора. Тогда же состоялся возглавленный Патриархом Кириллом чин освящения верхнего храма, что знаменовало собой второе рождение собора.