В 1760-е годы у Большой Невки в Старой Деревне появился круглый в плане деревянный храм. Выстроен он был на средства государственного деятеля Алексея Петровича Бестужева-Рюмина. Однако в 1803 году церковь сгорела, когда во время грозы в неё ударила молния. Спасен был только иконостас. Второй, трехпридельный каменный храм в стиле ампир, строился с 1805 по 1809 год. Руководил возведением нового здания зодчий В.О. Мочульский.

Почти через сто лет, в 1901 году, рядом с храмом были сооружены ризница и колокольня. Последнюю снесли в 1947 году, во время строительства Приморского проспекта. В советский период в церкви Благовещения расположился завод резинотехнических изделий. К 1992 году, когда здание было возращено Православной церкви, оно находилось в аварийном состоянии. Реставрационные работы стартовали в 1999 году.

Примечателен внешний архитектурный облик Благовещенского храма. Его общая композиция выдержана в стиле классических усадебных церквей, какими их создавали во второй половине XVIII века. Выкрашенное в желтый цвет здание имеет форму многоярусной ротонды. Вместо традиционно золоченого барабана – главка с тосканской колоннадой.

В 2012 году в составе храмового комплекса вновь появилась колокольня, представляющая собой уменьшенную вдвое копию оригинальной постройки.