Владимирская церковь была построена на Торговой площади в период с 1761 по 1769 год, предположительно, по проекту архитектора Христиана Кнобеля или по плану архитектора П. А. Трезини. В XVIII и XIX веке к созданию современного облика церкви приложили руку многие архитекторы, в том числе и Джакомо Кваренги.

В 1828 году во Владимирской церкви отпевали Арину Родионовну (няню А. С. Пушкина). Прихожанином храма в последние годы жизни был Ф. М. Достоевский и в настоящее время здесь ежегодно совершается панихида памяти писателя.

В 1932 году Владимирская церковь была закрыта, а в здании разместилась фабрика «Ленмашучёт», но в 1989 году церковь получила статус действующей, а в 2000 году Владимирская церковь получила статус собора.

Пятиглавый храм представляет собой памятник архитектуры переходного стиля от барокко к классицизму, включает верхнюю (холодную) Владимирскую и нижнюю (теплую) преподобного Иоанна Дамаскина церкви. В настоящее время богослужения проходят только в верхней церкви.