Здание было задумано как пятикупольная каменная церковь с колокольней для подворья Шестоковского Вознесенского женского монастыря Тверской епархии. Строительство велось с 1897 по 1900 годы под руководством епархиального архитектора Николая Никонова. В освящении церкви участвовал Иоанн Кронштадтский. Он же собрал часть денег на строительство храма. Среди других благотворителей – жители Санкт-Петербурга П.М. Степанов и П.М. Кумович.

После закрытия церкви в 1932 году ее облик подвергся изменениям. Были снесены барабанные основания и купола с крестами, а внутренние помещения перепланированы. Близкий к первоначальному вид храму был возвращен с передачей его в 1993 году грузинскому землячеству «Иверия». Реставрационные работы продолжались 10 лет и велись на средства прихода при поддержке грузинских предпринимателей Санкт-Петербурга. Образы святых для иконостаса в грузинской иконописной манере создали художник Заури Цхадая и его сыновья.

Архитектура здания отсылает к образцам шатрово-купольных церквей Москвы и Ярославля XVII века и включает два храма: верхний и нижний. Богослужения ведутся на двух языках: грузинском и церковнославянском.