Первые армяне появились в Петербурге ещё при Петре I. До 1791 года всех их хоронили на Смоленском иноверческом кладбище, однако уже в 1791 году, по указу императрицы Екатерины II, открылось отдельное армянское кладбище. Одновременно, 4 мая 1791 года на кладбище была заложена церковь Сурб Арутюн (Святого Воскресения).

Храм строился по инициативе и на средства главы армянской общины Петербурга Ивана Лазаревича Лазарева. В 1791 году на русско-шведской войне погиб его единственный сын Артемий, и церковь первоначально строилась в качестве семейной усыпальницы. Освящение состоялось в 1793 году.

Проект церкви приписывают архитектору Фельтену, который также строил армянские церкви в Петербурге (церковь Сурб Катарине) и Москве (Крестовоздвиженская). Строили храм архитекторы Е. Т. Соколов, А. Порто и С. П. Берников.

В 1901 году по проекту архитектора Александра Кочетова рядом был построен церковный дом, фасады которого украшены резными орнаментами с мотивами армянского зодчества.

Перед фасадом церкви в 1994 году установлен резной хачкар работы ереванского скульптора А. Овсепяна.